Aspectos biológicos del depredador Montina confusa Stål (Hemiptera: Reduviidae) bajo condiciones de laboratorio

Resumen

El presente estudio tuvo como propósito la confirmación de una especie de individuos recolectados en el sistema rotacional soya-maíz de la altillanura colombiana, así como el conocimiento de los parámetros biológicos de Montina confusa en laboratorio, con el fin de conocer la importancia del depredador en la entomofauna de los sistemas agrícolas. Se sabe que M. confusa forma parte de la entomofauna del sistema de rotación maíz-soya en la altillanura y el piedemonte llanero colombiano, y al considerar su potencial como controlador biológico, se evaluaron algunos aspectos de su biología utilizando como recurso alimenticio larvas de Galleria mellonella . El estudio se llevó a cabo en el Centro de Investigación La Libertad de Agrosavia, con especímenes del depredador colectados en cultivos comerciales de soya en la altillanura, con los cuales se estableció la cría bajo condiciones de laboratorio y se midieron parámetros biológicos. Con un 95 % de confiabilidad, los resultados arrojaron que la duración en días a eclosión de huevos fue de 12,93 ± 1,44, donde el depredador pasa por cinco instares ninfales, con una duración en días para machos de 55,44 ± 3,49 días y para hembras de 60,55 ± 5,38 días; asimismo, los días de pre-oviposición fueron 31,05 ± 1,34 ± 1,44 con una media de huevos/postura de 95,19 ± 2,79 y una viabilidad de 76,36 ± 2,23 %. Por último, se determinó la longevidad, donde para los machos fue de 217,5 ± 24,55 días y para las hembras fue de 158,1 ± 10,03 días. Los resultados obtenidos en el presente estudio son de utilidad para el eventual desarrollo de programas de manejo integrado de plagas y, específicamente, para el control biológico con el depredador M. confusa .

Introducción

Hemiptera es el quinto orden más grande de insectos, con aproximadamente 82.000 especies descritas (Arnett & Thomas, 2000), después de los órdenes Coleoptera, Diptera, Hymenoptera y Lepidoptera ( Schuh & Slater, 1995 ; Grimaldi & Engel, 2005 ; Cameron et al., 2006 ). La mayoría de los individuos del orden Hemiptera son fitófagos y algunos de ellos pueden ser insectos no deseados en cultivos agrícolas, sin embargo, algunas especies son depredadores de artrópodos, aunque también hay hematófagas y ectoparásitos (Schuh & Slater, 1995).

Reduviidae es la tercera familia más grande del orden y se compone de aproximadamente 7000 especies descritas en 25 subfamilias ( Maldonado, 1990 ), donde la mayoría son depredadores generalistas de artrópodos ( Ambrose, 2002 ). Debido a esto son considerados importantes en el control eficiente de varias plagas y, aunque son polífagos, poseen preferencia por algunas especies de presas. Estos habitan en una gran diversidad de ecosistemas, incluyendo zonas semiáridas, selvas de matorrales y tropicales, sin embargo, algunas especies depredadoras se han encontrado en cultivos como soya ( Glycine max L), maní ( Arachis hypogaea L.), guandú ( Cajanus cajan L.), algodonero ( Gossypium hirsutum L.), ricino ( Ricinus communis L.), arroz ( Oryza sativa L.), repollo ( Brassica oleracea L.), tabaco ( Nicotiana tabacum L.), calabaza ( Cucurbita moschata Duchesne), cítricos ( Citrus spp. L), caña de azúcar ( Saccharum officinarum L.) y plantaciones madereras ( Sahayaraj & Balasubramanian, 2016 ), donde su éxito radica en la adaptación a diferentes ambientes, favorecida por su fisiología y morfología. Además, su ciclo de vida es largo, lo que le hace eficiente en su rol como controlador sobre larvas de lepidópteros, langostas y pulgones ( Bueno, 1982 ).

El género Montina Amyot & Serville ha sido reportado en Panamá, Brasil, Costa Rica, Perú y Colombia ( Champion, 1899 ; Maldonado, 1990 ; Forero, 2011 ), mientras que M. confusa fue reportada por primera vez en Colombia por Mejía-Soto et al. (2022 ). La especie M. confusa pertenece a un grupo de depredadores generalistas de tamaño grande como Pselliopus latispina Hussey y Zelus longipes Linnaeus ( Navarrete et al., 2014 ; Ordaz-Silva, 2014 ), que debido al tamaño y a la característica de alimentarse tanto en estado inmaduro como en adulto (además de la ya mencionada amplia longevidad), lo hacen un depredador de importante potencial para evaluar en estrategias de manejo integrado de plagas ( Sahayaraj, 2004 , 2006). Se han registrado individuos de esta especie en plantaciones de eucalipto ( Eucalyptus L'Hér de la familia Myrtaceae) y como depredador de larvas, pupas y adultos de lepidópteros en Brasil ( Freitas, 1995 ; Zanuncio et al., 1994 ) y también en cultivos de Saccharum officinarum (Poaceae), alimentándose del salivazo de la caña de azúcar ( Mahanarva fimbriolata Stål) ( Trevisan & de Oliveira Meneguetti, 2012 ). Además, se han descrito ninfas y adultos de esta especie en diferentes etapas de desarrollo, alimentándose de larvas de pirálidos, como la polilla de la cera Galleria mellonella Linnaeus ( Bueno & Berti Filho, 1984 ) y específicamente al tener al gusano barrenador de la caña de azúcar Diatraea saccharalis Fabricius como presa alternativa (Freitas, 1995). Adicionalmente, se han realizado estudios morfométricos de los estados de desarrollo de M. confusa como el publicado por Dellape et al. (2002 ).

El reporte de M. confusa en Colombia es relevante debido a que en el país no se había reconocido a este depredador en la rotación soya-maíz en la altillanura y el piedemonte llanero, y es importante ya que el depredador mantiene su rol durante los dos semestres agrícolas de este sistema productivo, como potencial agente de control biológico natural de plagas en cultivos de importancia para los llanos orientales.

El presente artículo entrega una actualización de la literatura científica en lo referente a parámetros biológicos de esta especie, frente a lo reportado por Bueno y Berti Filho (1984 ) y Freitas (1995 ) en cuanto a sobrevivencia, duración del ciclo de vida, proporción sexual y fecundidad, así como la descripción morfológica de la especie. Es por esto que el objetivo del presente estudio fue la identificación como especie de los individuos recolectados en el sistema rotacional de soya-maíz en la altillanura colombiana, así como la determinación de algunos parámetros biológicos de M. confusa en el laboratorio.

Materiales y métodos

Los especímenes del pie de cría de M. confusa en el laboratorio fueron colectados de forma manual en zonas altas, a través del permiso del marco de recolección 1466 del 2014, otorgado por la Autoridad Nacional de Licencias Ambientales (ANLA) a la Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria (AGROSAVIA), en cultivos de soya y maíz. Los individuos fueron recolectados en las siguientes localidades y fechas:

Tabla 1 Sitios de muestreo para los especímenes recolectados de Montina confusa Localidad Coordenadas Fecha de recolección Recolector Tipo de captura Colombia, Meta, Villavicencio, Centro de Investigación La Libertad 4° 03' 30.17" N, 73° 28' 05.02" W x.2018 J. Guevara Manual Colombia, Meta, Puerto López, vereda Chaviva, finca Fazenda 4° 53.02' 20'' N, 72° 16'' 43' W 14.viii.2020 M. Buenaventura Manual Colombia, Meta, Puerto López, Fca. Andremoni 4° 2' 11'' N, 72° 49.99' 35'' W 14.viii.2020 M. Buenaventura Manual Colombia, Meta, Puerto López, vereda El Toro, Fca. El Toro 4° 42' 14'' N, 72° 34.99' 27'' O 18.viii.2020 M. Buenaventura Manual Colombia, Meta, Puerto López, vereda Carubaré, Fca. Taluma 4° 38.86' 22'' N, 72° 13'' 27.16' W 14.viii.2020 M. Buenaventura Manual Colombia, Meta, Puerto Gaitán, vereda Cristalina, Granja Australia 4° 25'' 34' N, 71° 56.99' 27'' W 14.viii.2020 M. Buenaventura Manual Meta, Puerto Gaitán, vereda Cristalina, Fca. Paujil 4° 36.71' 17'' N 71° 46' 35'' W 7.x.2020 M. Buenaventura Manual Fuente: Elaboración propia

La colección de referencia se encuentra curada y depositada en la Colección Taxonómica Nacional de Insectos “Luis María Murillo” (CTNI) con el N.º de catálogo 2545. Los especímenes fueron identificados utilizando las claves taxonómicas de Mejía-Soto et al. (2022 ) y las imágenes se obtuvieron utilizando un microscopio estereoscópico modular Zeiss® Stereo Discovery V12.

Evaluación de parámetros biológicos de Montina confusa en el laboratorio

El estudio fue realizado en el laboratorio de entomología del Centro de Investigación La Libertad de AGROSAVIA, ubicado en Villavicencio, Meta, Colombia, bajo condiciones de laboratorio con temperatura de 26 °C ± 2 °C, humedad relativa de 75 % ± 5 % y fotoperiodo de 12 horas. La cría se inició a partir de 25 adultos colectados en cultivos comerciales de la altillanura colombiana, con lo cual se escaló la cría hasta obtener un promedio de 300 adultos por cohorte, alimentados con G. mellonella que fueron criadas según la metodología descrita por Durty et al. (1964 ) y luego ajustada por Parra (1998 ).

Los adultos de M. confusa fueron agrupados en parejas macho-hembra (1:1) (figura 1), partiendo de los resultados de Freitas (1995 ), donde se registra una mayor viabilidad con esta proporción sexual. Una vez establecidas las parejas, estas fueron colocadas en frascos de vidrio de 3,5 l, para la oviposición se ubicaron tiras de papel mantequilla de 12 cm de longitud colgadas en la tapa del frasco y como recurso alimenticio de los adultos se ofreció una solución de agua y miel al 50 % (figura 2) y dos larvas de G. mellonella (instares superiores a L3) por pareja cada 24 horas. Después de la primera generación de adultos de laboratorio (cría base), se procedió a realizar estudios con observaciones diarias y registros.

Figura 1 Macho y hembra de M. confusa

Figura 2 Alimentación de adultos de M. confusa son solución de aguamiel al 50 % /

Posturas: al mantener la metodología descrita anteriormente, a la presencia de posturas en las tirillas, estas se reemplazaron por nuevas tiras de papel y las posturas obtenidas se aislaron en cajas de Petri, sobre las cuales se determinó el número de huevos, el tiempo para la eclosión y la viabilidad.

Estados inmaduros: las ninfas eclosionadas en las cajas de Petri fueron ubicadas en los frascos de vidrio para el registro del desarrollo ninfal. Las ninfas de primer instar fueron alimentadas solo con solución de aguamiel al 50 %; las ninfas de segundo y tercer instar se alimentaron con larvas de G. mellonella no mayores a 1,5 cm y las ninfas de cuarto y quinto instar se alimentaron con larvas de G. mellonella mayores de 1,5 cm. En todos los instares, además de las larvas, se ofreció aguamiel al 50 % (figuras 3). Para evaluar la longevidad de los adultos se confinaron en relación 1:1 y para la verificación de los instares ninfales por sexos se evaluaron 29 especímenes por cada uno.

Los análisis estadísticos realizados corresponden a cada periodo ninfal por sexo, número de huevos por postura, natalidad y pre-oviposición, con los que se generaron intervalos de confianza (CC = 95 %). Asimismo, se realizaron pruebas T para adultos de M. confusa en poblaciones independientes y longevidad, con el fin de comparar los sexos para la variable “días”.

Figuras 3 Instares ninfales de Montina confusa : 3A. Ninfas que recién emergieron y 3B. Ninfa de cuarto instar

Resultados y discusión

Identificación de la especie de Montina confusa (T2)

Los especímenes recolectados fueron identificados como M. confusa según las claves de Bueno y Berti Filho (1984 ) y Mejía-Soto et al. (2022 ), donde los caracteres diagnósticos relevantes corresponden a: cuerpo ovalado de rojo a marrón rojizo (figuras 4A y 4B); tubérculos del lóbulo pronotal anterior rectos, con constricción cerca de la mitad y ápice marcadamente globoso (figura 4C); escutelo redondeado apicalmente; abdomen con una mancha oscura en el disco que cubre parte de los lateroterguitos dorsales, visible tanto en vista dorsal como ventral (figura 4B); en vista lateral, margen ligeramente sinuoso, casi recto con una prolongación aguda en la zona basal de los segmentos ii, iii y a veces en iv y v (figura 4B).

En este trabajo se evidenció la presencia de este depredador en el cultivo de soya, un 40 % tanto en la fase vegetativa como en la reproductiva. En el caso del cultivo de maíz, su presencia fue cercana al 15 % en cultivos próximos a la floración, sin embargo, se evidenciaron incrementos en su población, tanto en soya como en maíz, y particularmente en cultivos con bajas aplicaciones de insecticidas como se observa en el Centro de Investigación La Libertad de Agrosavia.

Figura 4 Adultos de Montina confusa : 4A. Vista dorsal, 4B. Vista lateral y 4C. Tubérculos anteriores del pronoto Fuente: Elaboración propia

Evaluación de parámetros biológicos de M. confusa en laboratorio

Huevos

De 93 posturas evaluadas obtenidas de la cría base, se encontró que el número de huevos por postura estuvo entre 89,6 y 100,7 (media de 95,19 ± 2,79 huevos por postura), con una viabilidad entre el 71,84 % y el 80,89 % (media de 76,36 ± 2,23 %) y un tiempo medio en días para eclosión de 12,9 ± 1,44 (tabla 2). Las posturas se agruparon en proporción 1:1 macho-hembra, donde estos datos corroboran lo encontrado por Freitas (1995 ), quien observó 13,6 días a eclosión y viabilidad de estos, del 72,2 %, utilizando como recurso alimenticio a D. saccharalis , sin embargo, otro estudio realizado por Bueno y Berti Filho (1984 ), quienes usaron G. mellonella como recurso alimenticio, reportaron valores diferentes para días a eclosión (18) y viabilidad (51 %).

Tabla 2 Número de huevos por postura, tiempo de eclosión y viabilidad de posturas de M. confusa (1:1) usando como presas a G. mellonella bajo condiciones de laboratorio Variable Bajo 95 % ic media Superior 95 % N Media ic media Huevo/postura 93 95, 2 ± 2,79 89,6 100,7 Días a eclosión 29 12,9 ± 1,44 12,4 13,5 Viabilidad 36 76,4 ± 2,23 71,8 80,9 Fuente: Elaboración propia

Por otro lado, se observó que las posturas de M. confusa están dispuestas en formas geométricas (pentágonos o hexágonos), colocadas en el envés de las hojas, dejando una por hoja. De 36 posturas obtenidas bajo condiciones de invernadero, el 90 % fueron colocadas en el envés de las hojas ( Figura 5 ).

Figura 5 Postura en emergencia de Montina confusa en el laboratorio /

En la Tabla 3 se observa que el periodo ninfal tuvo una duración promedio de 59 ± 1,79 días, donde los instares de mayor duración fueron el primero con 14,20 ± 3,91 y el quinto con 13,90 ± 2,18 días. Asimismo, los correspondientes al segundo, tercer y cuarto instar fueron los de menor duración (10,25 ± 2,71, 10,32 ± 4,11 y 12,47 ± 3,61 días, respectivamente). Estos datos son similares a los obtenidos por Freitas (1995 ), quien reportó que el primero y el último instar presentaron una mayor duración respecto al segundo, tercer y cuarto instar, donde se mantuvo la cría en el laboratorio (25 ± 2 °C y 70 ± 10 %) usando como alimento larvas de D. saccharalis . Adicional, como lo indican varios autores, las diferencias en el desarrollo biológico de estados inmaduros de M. confusa pueden ser debido a los nutrientes que posee el alimento y al fotoperiodo usado para la cría ( Beck, 2012 ; García, 1991 ; Hagen, 1987 ), lo cual fue reportado por Freitas (1995).

Tabla 3 Duración de instares ninfales de M. confusa criados en laboratorio sobre G. mellonella Instar N Duración en días Bajo 95 % ic media Superior 95 % ic media i 72 14 13 15 ii 72 10 10 11 iii 72 10 9 11 iv 72 12 12 13 v 72 13 13 14 Periodo ninfal 59 57 64 Fuente: Elaboración propia

Con un 95 % de confiabilidad, los estados ninfales de las hembras tienen una duración entre 58,5 y 62,6 días, con un valor medio estimado de 60,55 ± 5,38 días, y los machos mostraron una duración entre 54,1 y 56,8 días, con un valor medio de 55,44 ± 3,49 días (tabla 4). Estos resultados son similares a los obtenidos por Freitas (1995 ), quien encontró un mayor tiempo en desarrollo de las hembras respecto a los machos (56,8 y 53,2, respectivamente).

Tabla 4 Duración del desarrollo ninfal de machos y hembras de M. confusa criados con larvas de G. mellonella bajo condiciones de laboratorio Sexo Media 95 % ic media Hembras 60,5 58,5 62,6 Machos 55, 5 54,1 56,8 Fuente: Elaboración propia

Respecto a la longevidad, esta fue mayor en machos respecto a las hembras (217,5 ± 24,55 y 158,1 ± 10,03 días, respectivamente) (tabla 5), datos similares a los obtenidos por Bueno y Berti Filho (1984 ), en ambos utilizando larvas de G. mellonella como dieta.

Tabla 5 Longevidad de machos y hembras de M. confusa criados con larvas de G. mellonella bajo condiciones de laboratorio Sexo Media 95 % ic media Desviación estándar 95 % ic desviación estándar Hembra 158,1 153,4 162,7 10,03 7,6 14,6 Macho 217,5 206,0 228,9 24,5 18,7 35,8 Fuente: Elaboración propia

Las limitantes de este estudio fueron la poca literatura disponible de la especie, sin embargo, los resultados del presente estudio son el punto de partida para realizar investigaciones enfocadas a la evaluación del potencial depredador de M. confusa , desde la determinación de la respuesta funcional ante distintas presas, así como su evaluación como biocontrolador e incluirla en planes de manejo de plagas en cultivos de importancia agrícola.

Conclusiones

Se identificó al depredador M. confusa en el sistema de rotación soya-maíz en la altillanura colombiana e, igualmente, se corroboraron los parámetros biológicos del depredador, lo cual permite evidenciar el potencial como controlador biológico con el propósito de que a futuro se pueda liberar este depredador en campos comerciales de maíz y soya para los llanos orientales de Colombia dentro de estrategias de manejo integrado de plagas (acción posterior a la realización de estudios en donde se comprueba su eficacia como controlador biológico).